Le pigeon voyageur est célèbre pour l'énormité de sa population historique en Amérique du Nord (estimée à 3 à 5 milliards) et pour son extinction rapide face aux massacres de masse par les humains. Pourtant, il reste un mystère pourquoi l'espèce n'a pas pu survivre dans au moins quelques petits, populations isolées.

Une théorie, ce qui est cohérent avec les conclusions d'une nouvelle étude publiée le 17 novembre dans Science , suggère que les pigeons voyageurs étaient bien adaptés à la vie en grands troupeaux, mais mal adapté à la vie en petits groupes, et le changement de la taille de la population s'est produit si rapidement qu'ils n'ont pas pu s'adapter.

"Les pigeons voyageurs ont très bien marché pendant des dizaines de milliers d'années, et puis soudain, ils se sont éteints. Paradoxalement, leur taille énorme de population peut avoir été un facteur dans leur extinction, " a déclaré l'auteur correspondant Beth Shapiro, professeur d'écologie et de biologie évolutive à l'UC Santa Cruz.

L'équipe de Shapiro a examiné la diversité génétique des pigeons voyageurs, en utilisant l'ADN récupéré à partir de spécimens de musée. Les chercheurs ont confirmé des observations antérieures de diversité génétique remarquablement faible dans la population de pigeons voyageurs. Mais là où des chercheurs précédents ont vu des preuves d'une population instable qui avait fluctué entre des hauts et des bas, la nouvelle étude est parvenue à des conclusions très différentes.

"Ce que nous avons fait, ce que l'étude précédente n'a pas fait, était d'examiner la variation de la diversité à travers le génome. Nous avons constaté que ce n'était pas seulement plus bas que prévu dans l'ensemble, c'était aussi plus variable, et nous avons pu voir où se trouvent ces régions de diversité élevée et faible dans le génome du pigeon voyageur, " a déclaré la première auteure Gemma Murray, chercheur postdoctoral au laboratoire de paléogénomique de Shapiro à l'UC Santa Cruz.

L'analyse a révélé des modèles dans le génome du pigeon voyageur indiquant que la faible diversité génétique de l'espèce était le résultat de la sélection naturelle provoquant la propagation rapide de mutations bénéfiques dans la population et l'élimination des mauvaises mutations. Les chercheurs n'ont pas trouvé les mêmes modèles de diversité génétique à travers le génome chez le pigeon à queue barrée étroitement apparenté, qui a une population relativement petite d'environ 2 millions d'habitants originaires de l'ouest de l'Amérique du Nord.

"Lorsque nous avons examiné les taux d'évolution adaptative et de sélection purificatrice chez les deux espèces, nous avons trouvé des preuves que la sélection naturelle avait entraîné à la fois un taux d'évolution adaptative plus rapide chez les pigeons voyageurs et une purge plus rapide des mutations délétères, ", a déclaré Murray. "C'est exactement ce que vous vous attendriez à voir si la sélection est à l'origine des différences de diversité génétique."

Lorsqu'une mutation bénéfique se propage dans une population, il emporte avec lui des tronçons adjacents d'ADN, ainsi, les générations suivantes portent non seulement la bonne mutation, mais des sections entières d'ADN identique. Ces régions de faible diversité peuvent être décomposées par recombinaison, le processus par lequel des chromosomes appariés échangent des sections d'ADN lors de la formation d'ovules et de spermatozoïdes (ce qui explique pourquoi les parents ne transmettent pas de copies exactes de leurs chromosomes à leur progéniture).

La recombinaison a tendance à se produire moins fréquemment au milieu des chromosomes qu'aux extrémités, une tendance qui est particulièrement prononcée chez les oiseaux. Dans le génome du pigeon voyageur, les chercheurs ont découvert que les zones de faible diversité génétique se trouvaient au milieu des chromosomes, tandis que les régions de plus grande diversité étaient aux extrémités.

« Aux extrémités des chromosomes, rien n'est entraîné avec la mutation bénéfique en raison du taux élevé de recombinaison, " expliqua Shapiro.

Lorsque les chercheurs ont examiné quels types de gènes montraient des preuves d'évolution adaptative, ils en ont trouvé beaucoup qui pourraient être liés à des aspects de l'écologie des pigeons voyageurs et aux exigences de la vie en grands troupeaux. Parmi les 32 gènes avec des preuves solides d'évolution adaptative se trouvaient des gènes associés au système immunitaire et à la réduction du stress (grand, les populations denses ont tendance à avoir un lourd fardeau de maladie et de stress social) et avec la capacité de manger beaucoup de certains aliments.

Ces résultats sont cohérents avec l'idée que l'adaptation du pigeon voyageur à de grandes populations peut être devenue un handicap lorsque leur population a été réduite. "Nos découvertes correspondent à cette histoire, et nous ne trouvons aucune preuve que la population était instable avant que les gens ne commencent à les chasser, ", a déclaré Murray.

L'étude a également d'importantes implications théoriques pour les généticiens des populations. La théorie des populations prédit que les espèces avec de grandes populations devraient avoir une plus grande diversité génétique que celles avec de plus petites populations, mais cette prédiction suppose que la majeure partie du génome évolue "neutrement" par dérive génétique, accumulant des mutations aléatoires sans effets bénéfiques ni délétères. Les généticiens des populations utilisent souvent des modèles qui supposent une évolution neutre pour faire des déductions sur l'histoire d'une population.

"C'est une hypothèse commune que si une espèce a une faible diversité génétique, il a connu un goulot d'étranglement démographique à un moment donné dans le passé, ", a expliqué Murray.

Mais les prédictions théoriques sur la relation entre la taille de la population et la diversité génétique ne sont pas confirmées dans le monde réel. Ceci est connu comme le paradoxe de Lewontin (d'après le biologiste évolutionniste Richard Lewontin), et selon Shapiro, c'est peut-être parce que la sélection naturelle est plus efficace dans les populations plus importantes et peut submerger les effets des changements aléatoires, invalidant l'hypothèse d'une évolution neutre.

La sélection naturelle devrait avoir une plus grande influence sur les grandes populations à la fois parce que des mutations fortement bénéfiques sont plus susceptibles de se produire, et aussi parce que dans les petites populations, les événements aléatoires ont un effet plus important sur ce qui est transmis à la génération suivante.

Des preuves à l'appui de cette explication du paradoxe de Lewontin ont été présentées dans un article de 2015 de Russell Corbett-Detig, professeur adjoint d'ingénierie biomoléculaire à l'UC Santa Cruz et co-auteur du nouvel article. Le pigeon voyageur et le pigeon à queue barrée, espèces similaires avec des tailles de population très différentes, a offert une occasion parfaite de tester l'idée, dit Shapiro.

"L'interaction entre le paysage de recombinaison et l'énorme population de pigeons voyageurs nous permet de voir ce qui se cache derrière le paradoxe de Lewontin, " dit Shapiro. " Dans la plupart des espèces, il est probablement prudent de supposer que la majorité du génome évolue de manière neutre, mais pour les espèces avec de très grandes populations, nous pourrions vouloir hésiter. Ces outils qui utilisent la diversité génétique pour faire des déductions sur les changements historiques de la taille d'une population ne fonctionnent pas du tout pour le pigeon voyageur."