Parmi les communautés microbiennes, les produits chimiques sécrétés dans l’environnement offrent des opportunités à la fois de coopération et d’exploitation, donnant dans certains cas naissance à des « tricheurs » microbiens. Ces tricheurs exploitent les comportements coopératifs de leurs homologues, bénéficiant des composés sécrétés sans payer les coûts métaboliques de production.

Dans un nouvel article publié dans Molecular Biology and Evolution , des chercheurs de l'Université du Wisconsin-Madison et de l'Université Vanderbilt révèlent l'histoire évolutive des molécules d'absorption du fer sécrétées par les levures, apportant un nouvel éclairage sur la dynamique coopérative et compétitive qui façonne les communautés microbiennes limitées en fer.

La plupart des organismes ont besoin de fer pour de nombreux processus biologiques, mais sont incapables d’absorber la forme de fer la plus courante dans l’environnement. Le fer constitue donc souvent une ressource limitée dans les communautés biologiques. Pour surmonter cette rareté, les micro-organismes ont développé la capacité d'extraire le fer de l'environnement à l'aide de sidérophores, des molécules ayant une grande affinité pour le type de fer présent dans l'environnement.

Les sidérophores sont synthétisés à l’intérieur de la cellule puis sécrétés dans l’environnement, où ils se lient au fer; les molécules liées au fer doivent ensuite être réimportées dans la cellule avant que le fer puisse être libéré et utilisé dans le métabolisme cellulaire. Les sidérophores sécrétés dans l'environnement peuvent être exploités par des tricheurs, qui bénéficient d'un avantage physique en consommant des sidérophores liés au fer sans investir d'énergie dans leur production.

Alors que la plupart des levures sont incapables de produire des sidérophores, une équipe de recherche dirigée par Chris Hittinger a découvert que les levures du clade Wickerhamiella/Starmerella (W/S) pouvaient produire un sidérophore appelé entérobactine. Les gènes nécessaires à la synthèse de l'entérobactine ont apparemment été transférés horizontalement d'une ancienne bactérie à l'ancêtre des levures W/S.

Curieusement, cependant, les levures W/S n’avaient aucun moyen apparent de réimporter le sidérophore entérobactine une fois qu’il était lié au fer. "Nous n'avons trouvé aucun gène bactérien codant pour un transporteur d'entérobactine dans leur génome", explique Liang Sun, auteur principal du nouvel article.

"Sécréter de l'entérobactine sans la ramener dans la cellule pour l'absorption du fer ne serait pas une décision judicieuse pour une cellule de levure. Nous étions donc très curieux de savoir comment ces levures pourraient potentiellement utiliser le fer lié à l'entérobactine."

Pour résoudre cette énigme, l’équipe a recherché dans le génome de Starmerella bombicola un mécanisme alternatif pour le transport des sidérophores. Grâce à des expériences ciblées de perturbation des gènes et à des analyses phylogénomiques, l'équipe a identifié un gène connu sous le nom d'ENB1 comme étant crucial pour l'absorption du fer lié à l'entérobactine chez St. bombicola. Étonnamment, ENB1 est un ancien gène fongique qui remonterait probablement à des centaines de millions d'années, précédant la divergence des lignées fongiques Basidiomycota et Ascomycota.

Des analyses plus approfondies ont révélé une histoire complexe d'ENB1 dans les levures. Les chercheurs ont proposé qu'ENB1 ait été transféré horizontalement d'un ancêtre du clade W/S à une ancienne lignée de Saccharomycetales, le groupe qui comprend Saccharomyces cerevisiae, utilisé pour fabriquer du pain, de la bière et du vin. Ce transfert, ainsi que les duplications et pertes de gènes ultérieures, ont façonné la répartition inégale de l'utilisation de l'entérobactine actuellement observée parmi les levures.

Ces découvertes ont plusieurs implications intéressantes pour l’histoire de l’absorption du fer par la levure. Comme l'absorption de l'entérobactine est apparemment antérieure à la capacité de produire de l'entérobactine dans les levures W/S, les ancêtres de ce clade étaient probablement des tricheurs qui bénéficiaient de la production d'entérobactine par d'autres microbes dans leur environnement.

Par la suite, le clade W/S a acquis des gènes de biosynthèse d'entérobactine provenant d'une bactérie dans un contexte écologique dans lequel être producteur était plus avantageux qu'être tricheur.

Sur la base de ce que l'on sait de la répartition de ces levures, les auteurs de l'étude suggèrent que cela s'est produit dans l'intestin d'un insecte, où la compétition pour le fer entre les bactéries, les levures et l'hôte peut être féroce. La capacité des levures W/S à produire de l'entérobactine et à l'importer à l'aide du transporteur Enb1 pourrait avoir fourni un avantage en matière de condition physique dans cet environnement hautement compétitif et limité en fer.

En revanche, la rétention d'ENB1 chez les tricheurs comme S. cerevisiae "peut être associée à des niches écologiques où les cohabitants bactériens et fongiques produisent de l'entérobactine en réponse à la pénurie de fer", selon les auteurs de l'étude. "À l'inverse, la perte d'ENB1 peut s'être produite chez les levures vivant dans des environnements avec une disponibilité en fer relativement élevée ou dans lesquels les producteurs d'entérobactine sont absents."

Bien que ces résultats soient intrigants, des recherches supplémentaires sont nécessaires pour découvrir pleinement les mécanismes par lesquels les gènes fongiques et bactériens de l'entérobactine ont été intégrés dans les levures W/S. Selon Sun, ces gènes doivent être étroitement régulés, car "une sécrétion et une importation déséquilibrées d'entérobactine pourraient entraver l'absorption du fer et conduire par la suite à des défauts de croissance chez les levures".

Malheureusement, Sun note que les réseaux métaboliques et régulateurs de ces levures ne sont pas bien compris, ce qui pourrait rendre les études futures difficiles. "L'étude de la régulation de cette voie particulière peut donc nécessiter des efforts supplémentaires pour combler certaines de ces lacunes."

Malgré ces obstacles, ce système offre un modèle unique pour des recherches plus approfondies sur la dynamique évolutive des transporteurs de sidérophores chez les levures et leur rôle dans la promotion de la coopération et de la tricherie au sein des communautés microbiennes.